L'Acte de Réorganisation de la Défense de 1958 cherche à corriger les défauts de redondances entre les différentes armes. Cependant, les responsabilités de renseignement du DoD restent floues, la mauvaise coordination, et les produits manquent de fiabilité et de focalisation nationale. Le président Dwight D. Eisenhower convoque alors le Joint Study Group en 1960 pour déterminer les meilleurs moyens d'organiser efficacement les activités de renseignement militaire de la nation.
Agissant sur les recommendations du Joint Study Group, le Secrétaire à la Défense Robert S. McNamara notifie le JCS en février 1961 de sa décision d'établir une Agence de Renseignement de la Défense et le charge de développer un plan de concepts qui intègrerait dans son ensemble les efforts de renseignement militaire de tous les éléments du DoD. Le JCS achève cette tâche en juillet 1961, et publie la directive DoD 5105.21, Defense Intelligence Agency le mardi 1 août 1961, rendant la DIA opérationnelle le dimanche 1 octobre 1961.
La création de la DIA relègue donc la CIA à sa tâche originelle de synthèse des informations de renseignement, limitant ainsi le risque de ses initiatives dangereuses.
La DIA, qui dépend du Pentagone, devient en fait un service de renseignement supplémentaire à part entière, chaque arme continuant d'avoir son propre service de renseignements.
Le budget de la DIA est de 600 millions $.
À partir de 2007, un des programmes de la DIA est l'AATIP, jusqu'en 2012.
Jay Stratton
, sera Chief of Air and Space Warfare, Defense Warning
Office au sein de la DIA.